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El nombre actual resulta de la unión, en 1976, de los de los dos antiguos municipios que se fusionaron: Iruña y Nanclares de la Oca (Langraiz Oka en euskera).
Iruña estaría formado por (h)iri, 'ciudad' en euskera, y probablemente por ona o on, 'bueno'; no está del todo claro. Significaría algo como 'la buena ciudad', y algunos etimólogos hablan de 'la gran ciudad'. Nombres parecidos se repiten en el País Vasco y Navarra: Iruñea (Pamplona), Irunberri (Lumbier) o Irun. Iruña Oka, Irun y Pamplona fueron algunas de las ciudades más importantes de época romana, y tenían nombres latinos: Veleia, Easo y Pompaelo.
Según la edición vasca de Wikipedia, Oka se debe a los templarios, que llamaban Tierra de Oca al territorio que llegaba hasta Villafranca Montes de Oca.
Los primeros asentamientos conocidos están en el actual yacimiento arqueológico de Iruña-Veleia y datan de la Edad del Bronce. Se han encontrado restos de viviendas de planta circular y rectangular, que luego fueron sustituidas por edificios romanos: la ocupación romana, que fundó Veleia, tuvo lugar hacia el siglo I a. C. Las casas (domus) tenían una estructura parecida, con patio rodeado por la vivienda y cisterna de hormigón romano.