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Según filólogos como Julio Caro Baroja y L. M. Mujika, los topónimos vascos acabados en -ain son en su mayor parte fruto de la evolución del sufijo latino -anum, que solía ir unido a un nombre propio e indicaba una propiedad rústica. En el caso de Orendain, estos filólogos barajaban que ese nombre fuera Aurentius; sería entonces «las tierras de Aurentius», lo que remontaría el origen de la población a la época romana. En Navarra hay una barriada llamada Orendáin en el municipio de Guirguillano.
Históricamente el nombre se escribió Orendáin, pero en 1988, cuando el municipio recuperó su independencia, se inscribió como Orendain, sin tilde, porque el euskera no la usa, aunque la acentuación es como en español.
Se desconoce cuándo surgió la población. En 1374 aparece uniéndose a la villa de Tolosa para protegerse de los desmanes de los parientes mayores, jefes banderizos de los linajes locales; se sometía a la jurisdicción de Tolosa y debía contribuir a los gastos comunes, pero mantenía sus términos amojonados y cierta autonomía administrativa, y con los años llegó a contar con alcalde pedáneo.